Sin vinskega trgovca se je rodil v Frankfurtu na Maini 26. junija 1898. V mladosti je prijateljeval z Friedrichom Hartom znanim izdelovalcem hidroplanov. Hart se je leta 1914 pridružil nemški vojski in v tem času je Messerschmitt nadaljeval njegov nedokončan projekt – jadralno letalo S5. Tudi sam se je leta 1917 priključil nemški vojski in šele po koncu vojne sta skupaj nadaljevala svoje delo. Messerschmitt se je medtem vpisal na Munchensko tehniško univerzo in leta 1921 je poletelo njegovo prvo jadralno letalo S9.
Hart in Messerschmitt sta se leta 1923 razšla in Messerschmitt je v Augsburgu ustanovil svoje podjetje. Najprej je gradil hidroplane potem pa je preko jadralnih letal (z in brez motorja) začel graditi mala motorna letala. Največje uspehe je dosegel z letaloma M 17 in M18. Njegov naslednji projekt pa je pokopal njegovo podjetje. Lufthansa je namreč uporabljala njegova lahka transportna letala M 20, ki sta bili vpleteni v dve nesreči s smrtnimi izidi. Takoj so preklicali nadaljnja naročila in posledica tega je bil bankrot Messerschmittovega podjetja. Za nameček si je nakopal še veliko sovraštvo direktorja Lufthanse Erhardta Milcha, ki je kasneje postal minister za letalstvo v Hitlerjevi vladi. Nacistična vlada je imela velike apetite in zato so favorizirali tudi letalsko industrijo.
Messerschmitt je ponovno začel delati in s pomočjo Roberta Lusserja skonstruiral nizko krilno športno letalo M 37, bolj znano kot Bf 108 taifun. Že naslednje leto je vojski ponudil lovca Bf 109. Zaradi zamere, ki jo je Milch še vedno gojil do Messerschmitta le-ta ni mogel prodati svojih letal vojski. Messerschmitt si je zato trg za svoja letala M 36 in M37 poiskal v Romuniji. Milch ga je zato ožigosal kot izdajalca in obiskal ga je Gestapo. Samo dobremu poznanstvu z vodilnima nacistoma Rudolfom Hessom in Hermanom Göringom se ima zahvaliti, da ga je Gestapo kmalu za tem pustil pri miru.
Messerschmitt je z lovcem Bf 109 leta 1936 zmagal na vojaškem razpisu in njegovo letalo je postalo paradni konj Luftwaffe. Do danes je Bf 109 najmnožičnejše izdelano lovsko letalo. Skupno so jih izdelali okrog 35.000. Svoj položaj je utrdil tudi z zmago letala Bf 110 v segmentu večnamenskih lovskih letal. V naslednjih letih je konstruiral naslednika letala Bf 110 (Bf 210), ki pa mu ni prinesel uspeha. Tudi njegova nadgradnja Bf 410 ni bila uspešna. Toliko bolj odmeven pa je bil njegov projekt iz leta 1938 -nadzvočno lovsko letalo Me 262.
Po drugi svetovni vojni je emigriral v Argentino in se leta 1950 vrnil in nadaljeval s svojim delo. Nemčija do leta 1955 ni smela proizvajati letal zato je v svojih tovarnah izdeloval montažne hiše, šivalne stroje in avtomobile. Kasneje je po licenci za zahodno nemško vojsko izdeloval Fiat G91 in Lockheed F-104 Starfighter. Messerschmitt je svoje podjetje leta 1968 združil z Bölkow in leto kasneje še z Hamburgškim Flugzeugbau. Združeno podjetje se je preimenovalo v MBB (Messerschmitt-Bölkow-Blohm), ki je danes del EADS.